El HLB, peligrosa enfermedad para la citricultura mexicana y mundial
Guadalupe Casillas Mejía
Probablemente la enfermedad más grave de los cítricos ya que en comparación es mucho más seria que la tristeza de los cítricos y la clorosis variegada de los cítricos, el Huanglongbing representa una peligrosa amenaza para las regiones citrícolas que aún están libres de ésta.
Los cítricos se cultivan dentro de un amplio rango de aproximadamente ± 40° de latitud del Ecuador. Desde el momento en que los cítricos fueron reconocidos por primera vez como una fruta comestible con cualidades nutricionales positivas, se han movido con el hombre y también lo han hecho sus plagas y enfermedades. La industria citrícola es una de las más importantes industrias con las que cuenta el país y en los últimos años se encuentra amenazada por una plaga que está ocasionando estragos en todas las áreas citrícolas en México, el Huanglongbing, HLB o greening, la cual es transmitida por el Psílido asiático de los cítricos, Diaphorina citri Kuwayama, insecto que ocasiona daño en las plantas al alimentarse de los brotes tiernos y que además es el vector de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus para la cual no hay cura y por lo que es necesario controlar al insecto que la transmite.
El agente causal del HLB es una alfa-proteobacteria no cultivada, Gram negativa restringida al floema de la planta, y que prácticamente todas las especies de cítricos son sensibles a esta enfermedad. La bacteria del HLB pertenece al género Candidatus Liberibacter del cual se conocen tres especies: Ca. L. asiaticus, reportada por primera vez en los países asiáticos y presente también en Brasil y Estados Unidos; Ca. L. africanus, presente en los países africanos, y Ca. L. americanus, presente en Brasil. La transmisión natural ocurre a través los vectores Trioza erytreae, y Diaphorina citri Kuwayama, Hemiptera: Psylidae. Las bacterias también se transmiten a través de injerto, mientras que la trasmisión por semillas no se ha demostrado.
En los cítricos, los síntomas se presentan en las hojas como manchas amarillentas con aspecto de moteado, así como el retraso del crecimiento de plantas en desarrollo, la producción de fruta deforme, pequeña y con pobre coloración, la que además puede desprenderse del árbol prematuramente. Los síntomas de HLB en hojas pueden confundirse con deficiencias nutricionales o incluso con el daño de plagas y otras enfermedades. No obstante, se presentan características únicas que los distingue. Al principio los árboles infectados desarrollan uno o más brotes con hojas amarillas, de ahí el nombre de la enfermedad del brote amarillo. Si otras ramas del árbol permanecen sanas o asintomáticas, los daños se manifiestan sectorizados. El psílido asiático de los cítricos (PAC), Diaphorina citri Kuwayama –Hemiptera: Psylidae–, es considerado la plaga más importante de los cítricos en el mundo. Los síntomas varían de acuerdo con el tiempo de infección, variedad, especie y madurez del árbol, ya que estos se observan claramente en árboles jóvenes y vigorosos, mientras que en los afectados después de su desarrollo los síntomas son menos marcados.
Las plantas muestran una considerable defoliación con muerte apical, pocos años después de ocurrida la infección. Se presenta un moteado y amarillamiento generalizado. Se desarrollan brotes múltiples con hojas pequeñas, pálidas y moteadas que crecen en posición erecta –orejas de conejo–, floración fuera de época, retraso del crecimiento, caída de frutos y hojas, frutos deformes de tamaño pequeño con pobre coloración, sabor amargo y semillas deformes. La enfermedad se transmite principalmente por insectos vectores de los cuales existen dos géneros Diaphorina citri Kuwayama en Asia y América y Trioza erytreae en África. Pero también puede transmitirse por yemas infectadas en por ejemplo injertos. La distribución de la bacteria dentro de un árbol infectado puede ser irregular, por lo cual no todas las yemas contendrán la bacteria o transmitirán la enfermedad; cuanto mayor sea el tejido del floema incluido en el inóculo, mayor será la probabilidad de transmisión por injerto, otras formas de transmisión de la enfermedad es el movimiento de plantas enfermas de una región a otra; se ha demostrado que la enfermedad puede transmitirla también una planta parásita del género Cuscuta.
El vector del HLB en México es Diaphorina citri Kuwayama, Hemiptera: Liviidae, –conocido como el psílido asiático de los cítricos–, el cual es un insecto plaga con categoría cuarentenaria que afecta a todas las especies de cítricos. Diaphorina citri se caracteriza por presentar antenas cortas (0.48 mm), conos genales aplanados y anchos con ápices angostos redondeados o truncados; alas anteriores hialinas, 2.4 veces más largas que anchas, angostas en su base y ensanchadas hacia el ápice, con patrones de maculación en forma de bandas que se cruzan, ápice redondeado y sin pterostigma visible. Edeago con el primer segmento curveado. Los machos son ligeramente más pequeños que las hembras y con la punta del abdomen roma, mientras que el abdomen de la hembra termina en una punta bien marcada.
El ciclo de vida comprende huevo, ninfa y adulto, dura de 20 a 47 días promedio de acuerdo con las condiciones climáticas. El huevo, de 0.3 mm, es ovoide y de color amarillo a anaranjado. La ninfa pasa por cinco estadios en los cuales siempre es móvil, la longitud varía desde 0.25 hasta 1.7 mm y generalmente son de color amarillo, el adulto es pequeño, midiendo de 2.5 a 4.0 mm. El insecto se alimenta de la savia que circula por el floema en la planta en donde se aloja el patógeno. Debido a los hábitos alimenticios del liivido, produce daño en los brotes jóvenes de los cuales prefiere alimentarse, consecuentemente provoca que las hojas se enrollen y retuerzan. Se alimentan por el envés de las hojas, aunque cuando hay altas poblaciones, se les puede observar formando grupos tanto en el haz como en el envés. Se les puede reconocer por la posición que adoptan durante la alimentación, donde la cabeza está pegada a la superficie de la hoja, mientras que el extremo distal del cuerpo está levantado, formando un ángulo de 30 a 45° con respecto a la superficie. El rango de temperaturas más favorable se presenta entre 22 y 29°C. Tanto las altas como las bajas temperaturas son perjudiciales para el incremento de su densidad poblacional. Este liivido no tiene diapausa y sus poblaciones declinan en los períodos en que las plantas no presentan brotación.
La alimentación tanto de ninfas como adultos causa distorsión de brotes jóvenes y alteraciones en el crecimiento de los árboles. En caso de una infestación severa, los psílidos pueden matar los nuevos brotes o causar la abscisión de hojas o brotes terminales. Sin embargo, el mayor peligro de Diaphorina citri se relaciona con su capacidad para transmitir las bacterias Candidatus liberibacter var. asiaticus, africanus y americanus, agentes causales de la enfermedad también conocida como enverdecimiento de los cítricos.
Estrategias para controlar la enfermedad
El control químico del vector, junto con la producción de plantas certificadas bajo invernadero y la eliminación de árboles infectados, son las tácticas que están siendo empleadas para reducir la dispersión del HLB en los huertos de cítricos. Para el control del vector se puede hacer uso de una gran variedad de productos químicos existentes en el mercado los cuales han demostrado proporcionar un efectivo control del psílido entre los cuales se encuentran los piretroides, fosfatos orgánicos, carbamatos, neonicotinoides, aceites de horticultura, etc. pero estos insecticidas, además de incrementar el costo de producción; pueden ocasionar daños en los ecosistemas. Por lo cual se requiere desarrollar e implementar programas de control más ecológicos y económicos que tengan menor efecto dañino en la naturaleza, el control biológico es una buena alternativa con que se cuenta para combatir al vector.
Existe una diversidad de enemigos naturales que se alimentan de D. citri (depredadores) ente los cuales se encuentran arácnidos, crisópidos, sírfidos y coccinélidos; algunos insectos parasitoides, Tamarixia radiata Waterston y Diaphorencyrtus aligarhensis entre los más efectivos. Además, se han determinado diversas especies de hongos entomopatógenos que podrían tener potencial para utilizarse en el control del vector incluyendo a Isaria antes Paecilomyces fumosoroseus (Wize) Brown and Smith, Hirsutella citriformis Speare, Cephalosphorium lecanii Zimm (Verticillium lecanii), Beauveria bassiana (Bals.) Vuill., Cladosporium sp. nr. oxysporum Berk. y Curtis así como Capnodium citri Berk. y Desm. los cuales se han encontrado parasitando a D. citri alrededor del mundo. En México se ha detectado a Hirsutella citriformis causando epizootias en algunas de las regiones citrícolas.
Los hongos superan a cualquier invertebrado en el control biológico, debido entre otras razones a que la infección de sus huéspedes se da por contacto a través de la cutícula sin necesidad de ingerirlo; además tienen un ciclo de vida corto que se traduce en un potencial alto de reproducción y en ocasiones son endoparásitos obligados de un huésped específico. Otra ventaja del uso de hongos en el control biológico es que pueden vivir como saprófitos en ausencia de sus huéspedes y bajo condiciones adversas son capaces de producir esporas de resistencia las cuales pueden permanecer viables por largo tiempo.
El HLB es considerada como una de las enfermedades más destructivas en los cítricos ya que afecta a todo tipo de cítricos ocasionando la muerte de la planta
Huanglongbing –palabra de origen chino que significa enfermedad del brote amarillo–, es una enfermedad detectada en México en 2009 atacando a diversos cítricos tales como limón, naranja y toronja